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1936年(昭和11年)5月29日に改正された旧競馬法に基づき、１１の競馬倶楽部と帝国競馬協会を統合する形で成立した特殊法人である。初代理事長は松平頼寿。誕生の背景には軍馬改良の為の馬匹の質の改善を目指した軍部の意向があり、日本競馬会は軍部による政策的な要望に応えつつ競馬開催をとりおこなった。また安田伊左衛門理事長のもとクラシック５大競走を確立するなど、レース体系の整備にも取り組んだ。
太平洋戦争の戦況悪化により1943年(昭和18年)をもって勝馬投票券の発売を伴う競馬開催は休止され、翌年の1944年(昭和19年)は馬券発売を行わない能力検定競走を東京競馬場・京都競馬場・阪神競馬場で開催した。さらに同年12月以降はこれらの競馬場も軍部による接収を受けた事から将来の繁殖用に最低限の競走馬を確保し開催地を北海道および東北地方に移して能力検定競走を継続する事とし、終戦直前の同年8月と終戦直後の同年10月には両地方でごく小規模な能力検定競走が実施された。
敗戦後、日本競馬会では直ちに競馬の復活を目指して活動を開始し1946年(昭和21年)10月17日に戦後初の主催競馬が再開されたが出走頭数は揃わなかった。それでも残された馬資源を整備してゆき、1947年(昭和22年)には戦後初の東京優駿競走を開催する事が出来た。
しかしＧＨＱ経済済科学局公正取引課によって独占禁止法に抵触すると判断された為、1948年(昭和23年)6月に日本競馬会の解散が決定し、同年9月7日新たな競馬法(同年7月13日公布)の施行とともに日本の競馬は国営競馬、更に日本中央競馬会(ＪＲＡ)へと移行した。